遥远的未来，地球一度变成冰冻星球。幸存的人类移民外太空，建立了繁荣的殖民星球阿瓦隆，并与外星人成立人类银河联盟。与此同时，名为希迪尔斯的异形肆虐繁殖，与联盟展开旷日持久的战争。在一次针对希迪尔斯母星的战役中，年仅16岁的少尉雷德（石川界人 配音）所在部队遭遇猛烈抵抗。撤退途中，雷德不慎被卷入时空

　　自己的阳台栏杆上出现了像被单一样挂在上面的少女，这种非现实的情节出现在了上条当麻的眼前。虽然在这个城市——最先进科学引导的学院都市中，超能力已经可以通过科学技术创造出来，但是眼前这位自称“茵蒂克丝”的少女还是把上条当麻吓了一条。茵蒂克丝自称因拥有十万三千本魔导书而被魔法师追杀，而上条当麻靠自己的

寒冷的北海道钏路，可爱的高一新生高桥七美（ささきのぞみ 配音）刚刚入学便结实了英俊帅气被全校绝大多数女生喜欢的矢野元晴（矢崎广 配音）。从最初的心存反感到后来的神思牵挂，七美对元晴的情感也悄悄发生着变化。可是，元晴似乎藏着难以为人道的孤独和忧伤。原来他曾有一个相互爱恋的女友山本奈奈（ゆりん 配音），

在WRGP大赛中打败了新世界队的5D's队，原以为可以阻止圣柜摇篮的坠落，没想到历史出现变动，造成了圣柜摇篮在现实中出现并且下坠，游星等人决定前往阻止Z-ONE等人毁灭新童实野市的计划。在决斗中，乌鸦与秋成功拯救了被过去束缚的雪莉；为了守护同伴而赌上性命的龙亚作为最后一位龙印者觉醒，召唤出了

与暗印人的战斗过了半年，连接卫星区和都市区的桥梁“代达洛斯桥”完成，彼此之间的界线终于消失了。全市建造了大量专为骑乘决斗而设的高速公路，并开发了“激速世界2”以取代以前的“激速世界”。然而，新的威胁已悄然来临，来自未来并持有强力怪兽·机皇帝的“伊利亚斯特尔”，企图毁灭新童实野市并改变历史。为了阻止他

游星等人终于发现，原来幸运杯是葛德温为了集合龙印者，并使他们的力量觉醒所举办的。另一方面在卫星区，一群名为“暗印人”的决斗者已经蠢蠢欲动，这正与游星和杰克两人在进行决斗时所看到的蜘蛛印记有关。暗印人能够展开令决斗者受到真实伤害的“黑暗决斗”，以及使用名为“黑暗同調”的新战法召唤出独特的黑暗同調怪兽，

本作以武藤游戏所在的DM时代数十年后的童实野市为舞台。这个时代的童实野市被称为“新童实野市”，是一个根据身份高低分为上层地带和下层地带的阶级社会，骑乘着摩托型决斗盘“D轮”进行的“骑乘决斗（Riding Duel）”十分流行。在新童实野市的下层地带“卫星（Satellite）”中与同伴们一起生活的不